Геномная эволюция α-протеобактерий в системе симбиоза

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Одним из основных факторов эволюции бактерий, сопровождаемой глубокими изменениями их генетической организации, является образование симбиозов с эукариотами. Они предоставляют бактериям экологические ниши, находясь в которых симбионты выполняют полезные для хозяев трофические или защитные функции. Приобретение способности к симбиозу связано с формированием у бактерий систем специализированных генов (sym), которое обычно сопровождается изменением общей организации генома. У клубеньковых бактерий (ризобий) – азотфиксирующих симбионтов бобовых растений, большинство из которых относится к α-протеобактериям порядка Hyphomicrobiales, характер симбиогенных изменений генома зависит от таксономического положения. У эволюционно первичных ризобий сем. Bradyrhizobiaceae, возникших из свободноживущих N2-фиксаторов путем преобразования их собственных геномов, переход к симбиозу сопровождался существенным (в 1.5–2 раза) увеличением генома, однако он сохранил унитарную структуру: у большинства штаммов Bradyrhizobium более 95% генов находится в хромосоме. У вторичных ризобий сем. Phyllobacteriaceae (Mesorhizobium, Phyllobacterium), возникших путем переноса sym -генов в почвенные бактерии, выявляются различные стадии образования многокомпонентных геномов, содержащих значительную часть генов в составе внехромосомных элементов (ВХЭ) – плазмид и хромид. Наиболее характерна такая геномная структура для бактерий сем. Rhizobiaceae (Rhizobium, Sinorhizobium, Neorhizobium), у которых суммарный размер ВХЭ, содержащих sym-гены, может превышать размер хромосомы. У этих ризобий при переходе из тропиков в умеренные широты происходило сужение хозяйской специфичности, однако изменение структуры генома наблюдали только у Sinorhizobium: общий размер ВХЭ у этих бактерий достигает 51% генома. Усложнение генома характерно и для ризосферных азотфиксаторов Azospirillum: доля ВХЭ в их геномах достигает 60%. Формируемые ризобиями необратимо дифференцированные клеточные формы – бактероиды, входящие в состав симбиосом, могут рассматриваться как предшественники азотфиксирующих органелл, которые выявлены у некоторых простейших и конструирование которых представляет собой перспективное направление клеточной инженерии растений.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Н. А. Проворов

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: eeandr@gmail.ru
Россия, Санкт-Петербург, 196608

Е. Е. Андронов

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Автор, ответственный за переписку.
Email: eeandr@gmail.com
Россия, Санкт-Петербург, 196608

Список литературы

  1. Онищук О. П., Курчак О. Н., Кимеклис А. К., Аксенова Т. С., Андронов Е. Е., Проворов Н. А. Биоразнообразие симбиозов, образуемых клубеньковыми бактериями Rhizobium leguminosarum c бобовыми растениями галегоидного комплекса // Сельскохоз. биология. 2023. Т. 58. № 1. С. 87‒99.
  2. Onischuk O. P., Kurchak O. N., Kimeklis A. K., Aksenova T. S., Andronov E. E., Provorov N. A., Biodiversity of the symbiotic systems formed by nodule bacteria Rhizobium leguminosarum with the leguminous plants of galegoid complex // Agricultural Biology. 2023. V. 58. № 1. P. 77‒85.
  3. Проворов Н. А., Андронов Е. Е., Онищук О. П. Формы естественного отбора, определяющего геномную эволюцию клубеньковых бактерий // Генетика. 2017. Т. 53. С. 401‒410.
  4. Provorov N. A., Andronov E. E., Onishchuk O. P. Forms of natural selection controlling the genomic evolution in nodule bacteria // Rus. J. Genetics. 2017. V. 53. P. 411‒418.
  5. Проворов Н. А., Онищук О. П., Юргель С. Н., Курчак О. Н., Чижевская Е. П., Воробьев Н. И., Затовская Т. В., Симаров Б. В. Конструирование высокоэффективных симбиотических штаммов бактерий: эволюционные модели и генетические подходы // Генетика. 2014. Т. 50. С. 1273‒1285.
  6. Provorov N. A., Onishchuk O. P., Yurgel S. N., Kurchak O. N., Chizhevskaya E. P., Vorobyov N. I., Zatovskaya T. V., Simarov B. V. Construction of highly-effective symbiotic bacteria: evolutionary models and genetic approaches // Rus. J. Genetics. 2014. V. 50. P. 1125‒1134.
  7. Berrada H., Fikri-Benbrahim K . Taxonomy of the rhizobia: current perspectives // British Microbiol. Res. J. 2014. V. 4. P. 616‒639.
  8. Bobay L. M., Ochman H . The evolution of bacterial genome architecture // Front. Genet. 2017. V. 8. Art. 72.
  9. Bromfield E. S.P., Cloutier S., Hynes M. F. Ensifer canadensis sp. nov. strain T173T isolated from Melilotus albus (sweet clover) in Canada possesses recombinant plasmid pT173b harboring symbiosis and type IV secretion system genes apparently acquired from Ensifer medicae // Front. Microbiol. 2023. V. 14. Art. 1195755.
  10. Broughton W. J., Jabbouri S., Perret X . Keys to symbiotic harmony // J. Bacteriol. 2000. V. 182. P. 5641–5652.
  11. Cervantes L., Bustos P., Girard L. Santamaría R. I., Dávila G., Vinuesa P., Romero D., Brom S . The conjugative plasmid of a bean-nodulating Sinorhizobium fredii strain is assembled from sequences of two Rhizobium plasmids and the chromosome of a Sinorhizobium strain // BMC Microbiol. 2011. V. 11. Art. 149.
  12. Coale T. H., Loconte V., Turk-Kubo K.A., Vanslembrouck B., Mak W. K.E., Cheung S., Ekman A., Chen J. H., Hagino K., Takano Y., Nishimura T., Adachi M., Le Gros M., Larabell C., Zehr J. P. Nitrogen-fixing organelle in a marine alga // Science. 2024. V. 384. P. 217–222.
  13. Daley D. O., Whelan J . Why genes persist in organelle genomes? // Genome Biol. 2005. V. 6. Art. 110. https://doi.org/10.1186/gb-2005-6-5-110
  14. de la Peña T., Fedorova E., Pueyo J. J., Lucas M. M. The symbiosome: legume and rhizobia co-evolution toward a nitrogen-fixing organelle? // Front. Plant Sci. 2017. V. 8. Art. 2229.
  15. Denison R. F., Kiers E. T. Lifestyle alternatives for rhizobia: mutualism, parasitism, and forgoing symbiosis // FEMS Microbiol. Lett. 2004. V. 237. P. 187‒193.
  16. Fagorzi C., Ilie A., Decorosi F., Cangioli L., Viti C., Mengoni A., diCenzo G.C . Symbiotic and nonsymbiotic members of the genus Ensifer (syn. Sinorhizobium ) are separated into two clades based on comparative genomics and high-throughput phenotyping // Genome Biol. Evol. 2020. V. 12. P. 2521‒2534.
  17. Georgiades K., Raoult D . The rhizome of Reclinomonas americana, Homo sapiens, Pediculus humanus and Saccharomyces cerevisiae mitochondria // Biology Direct. 2011. V. 6. P. 55.
  18. Giovannoni S. J., Tripp H. J., Givan S., Podar M., Vergin K. L., Baptista D., Bibbs L., Eads J., Richardson T. H., Noordewier M., Rappé M. S., Short J. M., Carrington J. C., Mathur E. J. Genome streamlining in a cosmopolitan oceanic bacterium // Science. 2005. V. 309. P. 1242‒1245.
  19. González V., Santamaría R. I., Bustos P., Hernández-González I., Medrano-Soto A., Moreno-Hagelsieb G., Janga S. C., Ramírez M. A., Jiménez-Jacinto V., Collado-Vides J., Dávila G . The partitioned Rhizobium etli genome: genetic and metabolic redundancy in seven interacting replicons // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006. V. 103. P. 3834‒3839.
  20. Hacker J., Kaper J. B. Pathogenicity islands and the evolution of microbes // Annu. Rev. Microbiol. 2000. V. 54. P. 641‒679.
  21. Hernández-Oaxaca D., Claro-Mendoza K.L., Rogel M. A., Rosenblueth M., Velasco-Trejo J.A., Alarcón-Gutiérrez E., García-Pérez J.A., Martínez-Romero J., James E. K., Martínez-Romero E . Genomic diversity of Bradyrhizobium from the tree legumes Inga and Lysiloma (Caesalpinioideae-Mimosoid clade) // Diversity. 2022. V. 14. Art. 518.
  22. Karunakaran R., Haag A. F., East A. K., Ramachandran V. K., Prell J., James E. K., Scocchi M., Ferguson G. P., Poole P. S. BacA is essential for bacteroid development in nodules of galegoid, but not phaseoloid legumes // J. Bacteriol. 2010. V. 192. P. 2920‒2928.
  23. Koonin E. V., Wolf Y. I. Genomics of bacteria and archaea: the emerging dynamic view of the prokaryotic world // Nucl. Acids Res. 2008. V. 36. P. 6688–6719.
  24. Kumar N., Lad G., Giuntini E., Kaye M. E., Udomwong P., Shamsani N. J., Young J. P., Bailly X . Bacterial genospecies that are not ecologically coherent: population genomics of Rhizobium leguminosarum // Open Biol. 2015. V. 5. Art. 140133.
  25. Kuzmanović N., Fagorzi C., Mengoni A., Lassalle F., diCenzo G.C . Taxonomy of Rhizobiaceae revisited: proposal of a new framework for genus delimitation // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2022. V. 72. Art. 005243.
  26. Laranjo M., Alexandre A., Oliveira S . Legume growth-promoting rhizobia: an overview on the Mesorhizobium genus // Microbiol. Res. 2014. V. 169. P. 2‒17.
  27. Liang J., Hoffrichter A., Brachmann A., Marín M . Complete genome of Rhizobium leguminosarum Norway, an ineffective Lotus microsymbiont // Stand. Genomic Sci. 2018. V. 13. Art. 36.
  28. López-Torrejón G., Jiménez-Vicente E., Buesa J. M., Hernandez J. A., Verma H. K., Rubio L. M. Expression of a functional oxygen-labile nitrogenase component in the mitochondrial matrix of aerobically grown yeast // Nat. Commun. 2016. V. 7. Art. 11426.
  29. MacLean A.M., Finan T. M., Sadowsky M. J. Genomes of the symbiotic nitrogen-fixing bacteria of legumes // Plant Physiol. 2007. V. 144. P. 615‒622.
  30. Moreno E . Genome evolution within the alpha Proteobacteria: why do some bacteria not possess plasmids and others exhibit more than one different chromosome? // FEMS Microbiol. Rev. 1998. V. 22. P. 255‒275.
  31. Mornico D., Miché L., Béna G., Nouwen N., Verméglio A., Vallenet D., Smith A. T., Giraud E., Médigue C., Moulin L . Comparative genomics of Aeschynomene symbionts: insights into the ecological lifestyle of nod-independent photosynthetic bradyrhizobia // Genes. 2012. V. 3. P. 35‒61.
  32. Naito M., Pawlowska T. E. Defying Muller’s ratchet: ancient heritable endobacteria escape extinction through retention of recombination and genome plasticity // mBio. 2016. V. 7. Art. e02057-15.
  33. Oda Y., Larimer F. W., Chain P. S., Malfatti S., Shin M. V., Vergez L. M., Hauser L., Land M. L., Braatsch S., Beatty J. T., Pelletier D. A., Schaefer A. L., Harwood C. S. Multiple genome sequences reveal adaptations of a phototrophic bacterium to sediment microenvironments // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2008. V. 105. P. 18543‒18548.
  34. Okazaki S., Noisangiam R., Okubo T., Kaneko T., Oshima K., Hattori M . Genome analysis of a novel Bradyrhizobium sp. DOA9 carrying a symbiotic plasmid // PLoS One. 2015. V. 10. Art. e0117392.
  35. Ormeño-Orrillo E., Martínez-Romero E . A genomotaxonomy view of the Bradyrhizobium genus // Front. Microbiol. 2019. V. 10. Art. 1334.
  36. Ormeño-Orrillo E., Servín-Garcidueñas L.E., Rogel M. A., González V., Peralta H., Mora J., Martínez-Romero J., Martínez-Romero E . Taxonomy of rhizobia and agrobacteria from the Rhizobiaceae family in light of genomics // Syst. Appl. Microbiol. 2015. V. 38. P. 287‒291.
  37. Parent M. A., Goenka R., Murphy E., Levier K., Carreiro N., Golding B., Ferguson G., Roop R. M. , Walker G. C., Baldwin C. L. Brucella abortus bac A mutant induces greater pro-inflammatory cytokines than the wild-type parent strain // Microbes Infect. 2007. V. 9. P. 55‒62.
  38. Perry B. J., Sullivan J. T., Colombi E., Murphy R. J.T., Ramsay J. P., Ronson C. W. Symbiosis is-lands of Loteae-nodulating Mesorhizobium comprise three radiating lineages with concordant nod gene complements and nodulation host-range groupings // Microb. Genom. 2020. V. 6. Art. 81419.
  39. Provorov N. A. Genetic individuality and inter-species altruism: modelling of symbiogenesis using different types of symbiotic bacteria // Biol. Commun. 2021. V. 66. P. 65‒71.
  40. Provorov N. A., Andronov E. E., Kimeklis A. K., Onishchuk O. P., Igolkina A. A., Karasev E. S. Microevolution, speciation and macroevolution in rhizobia: genomic mechanisms and selective patterns // Front. Plant Sci. 2022. V. 13. Art. 1026943.
  41. Provorov N. A., Tikhonovich I. A. The prospects for Symbiogenetics: emergence of superorganismal genomes and reconstruction of cellular evolution (mini-review) // Biol. Commun. 2023. V. 68. P. 49–55.
  42. Reeve W., O’Hara G., Chain P., Ardley J., Bräu L., Nandesena K., Tiwari R., Copeland A., Nolan M., Han C., Brettin T., Land M., Ovchinikova G., Ivanova N., Mavrommatis K., KoMarkowitz V., Kyrpides N., Melino V., Denton M., Howieson J . Complete genome sequence of Rhizobium leguminosarum bv. trifolii strain WSM1325, an effective microsymbiont of annual Mediterranean clovers // Stand. Genom. Sci. 2010. V. 2. P. 347‒356.
  43. Rey F. E., Harwood C. S. FixK, a global regulator of microaerobic growth, controls photosynthesis in Rhodopseudomonas palustris // Mol. Microbiol. 2010. V. 75. P. 1007‒1020.
  44. Riley A. B., Grillo M. A., Epstein B., Tiffin P., Katy D. H. Discordant population structure among Rhizobium divided genomes and their legume hosts // Mol. Ecol. 2022. V. 32. P. 2646‒2659.
  45. Rome S., Fernandez M. P., Brunel B., Normand P., Cleyet-Marel J.C . Sinorhizobium medicae sp. nov. isolated from annual Medicago spp. // Int. J. Syst. Bacteriol. 1996. V. 46. P. 972–980.
  46. Saikia S. P., Jain V., Khetarpal S., Aravind S . Dinitrogen fixation activity of Azospirillum brasilense in maize ( Zea mays ) // Curr. Sci. 2007. V. 93. P. 1296‒1300.
  47. Sameshima R., Isawa T., Sadowsky M. J., Hamada T., Kasai H., Shutsrirung A., Mitsui H., Minamisawa K . Phylogeny and distribution of extra-slow-growing Bradyrhizobium japonicum harboring high copy numbers of RSα, RSβ and IS1631 // FEMS Microb. Ecol. 2003. V. 44. P. 191–202.
  48. Schmeisser C., Liesegang H., Krysciak D., Bakkou N., Le Quere A., Wollherr A., Heinemeyer I., Morgenstern B., Pommerening-Röser A., Flores M., Palacios R., Brenner S., Gottschalk G., Schmitz R. A., Broughton W. J., Perret X., Strittmatter A. W., Streit W. R. Rhizobium sp. strain NGR234 possesses a remarkable number of secretion systems // Appl. Environ. Microbiol. 2009. V. 75. P. 4035–4045.
  49. Schneiker S., Perlova O., Kaiser O., Gerth K., Alici A., Altmeyer M. O., Bartels D., Bekel T., Beyer S., Bode E., Bode H. B., Bolten C. J., Choudhuri J. V., Doss S., Elnakady Y. A., Frank B., Gaigalat L., Goesmann A., Groeger C., Gross F., Jelsbak L., Jelsbak L., Kalinowski J., Kegler C., Müller R . Complete genome sequence of the myxobacterium Sorangium cellulosum // Nat. Biotechnol. 2007. V. 27. P. 1281–1289.
  50. Schuldes J., Rodriguez-Orbegoso M., Schmeisser C., Krishnan H. B., Daniel R., Streit W. R. Complete genome sequence of the broad-host-range strain Sinorhizobium fredii USDA257 // J. Bacteriol. 2012. V. 194. P. 4483. https://doi.org/10.1128/jb.00966-12
  51. Sprent J. I. Nodulation in Legumes. London: Kew, Royal Botanic Gardens, 2001. 102 p.
  52. Tian C. F., Zhou Y. L., Zhang Y. M., Li Q. Q., Zhang Y. Z., Li D. F., Wang S., Wang J., Gilbert L. B., Li Y. L., Chen W. X. Comparative genomics of rhizobia nodulating soybeans suggests extensive recruitment of lineage-specific genes in adaptations // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2012. V. 109. P. 8629‒8634.
  53. Tsyganova A. V., Seliverstova E. V., Onischuk O. P., Kurchak O. N., Kimeklis A. K. , Sazanova A. L., Kuznetsova I. G., Safronova V. I., Belimov A. A., Andronov E. E., Tsyganov V. E. Ultrastructural features of symbiotic nodules of relict legumes // Plants and microbes: the future of biotechnology / Ed. Tikhonovich I. A. Ufa: Acad. Initiative Center, 2018. P. 246.
  54. Vinardell J. M., Acosta-Jurado S., Zehner S., Göttfert M., Becker A., Baena I., Blom J., Crespo-Rivas J.C., Goesmann A., Jaenicke S., Krol E., McIntosh M., Margaret I., Pérez-Montaño F., Schneiker-Bekel S., Serranía J., Szczepanowski R., Buendía A. M. , Lloret J., Bonilla I., Pühler A., Ruiz-Sainz J.E., Weidner S . The Sinorhizobium fredii HH103 genome: a comparative analysis with S. fredii strains differing in their symbiotic behavior with soybean // Mol. Plant-Microbe Interact. 2015. V. 28. P. 811‒824.
  55. Wang E. T., Rogel M. A., García-de los Santos A., Martínez-Romero J., Cevallos M. A., Martínez-Romero E . Rhizobium etli bv. mimosae , a novel biovar isolated from Mimosa affinis // Int. J. Syst. Bacteriol. 1999. V. 49. P. 1479‒1491.
  56. Wang S., Hao B., Li J. Gu H., Peng J., Xie F., Zhao X., Frech C., Chen N., Ma B., Li Y . Whole-genome sequencing of Mesorhizobium huakuii 7653R provides molecular insights into host specificity and symbiosis island dynamics // BMC Genomics. 2014. V. 15. Art. 440.
  57. Whittle M., Barreaux A. M.G., Bonsall M. B., Ponton F., English S . Insect-host control of obligate, intracellular symbiont density // Proc. Biol. Sci. 2021. V. 288. Art. 20211993.
  58. Wisniewski-Dyé F., Lozano L., Acosta-Cruz E., Borland S., Drogue B., Prigent-Combaret C., Rouy Z., Barbe V., Herrera A. M., González V., Mavingui P. Genome sequence of Azospirillum brasilense CBG497 and comparative analyses of Azospirillum core and accessory genomes provide insight into niche adaptation // Genes. 2012. V. 3. P. 576‒602.
  59. Wongdee J., Boonkerd N., Teaumroong N., Tittabutr P., Giraud E . Regulation of nitrogen fixation in Bradyrhizobium sp. strain DOA9 involves two distinct NifA regulatory proteins that are functionally redundant during symbiosis but not during free-living growth // Front. Microbiol. 2018. V. 9. Art. 1644.
  60. Young J. P.W., Jorrin B., Moeskjær S., James E. K. Rhizobium brockwellii sp. nov., Rhizobium johnstonii sp. nov. and Rhizobium beringeri sp. nov., three genospecies within the Rhizobium leguminosarum species complex // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2023. V. 73. Art. 005979.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Российская академия наук, 2024