Сравнение спонтанной и вызванной активности пирамидных клеток поля CA1 и гранулярных клеток зубчатой извилины гиппокампа при увеличении внеклеточной концентрации калия

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

В работе исследовано влияние изменения концентрации внеклеточного калия ([К+]о) на спонтанную и индуцированную ступенькой тока залповую (пачечную) активность глутаматергических нейронов гиппокампа мышей. Использован метод регистрации электрической активности пэтч-кламп в конфигурации «целая клетка». Показано, что увеличение [К+]о с 3 до 8.5 мМ (калиевая нагрузка): (1) вызывает появление спонтанной тонической и пейсмейкерной пачечной активности в пирамидных клетках поля СА1 (20 и 10% от общего числа клеток соответственно), но не приводит к появлению пейсмейкерных гранулярных клеток в зубчатой извилине (DG); (2) увеличивает индуцированную током пачечную активность пирамидных клеток поля СА1 и подавляет пачечную активность гранулярных клеток DG при всех значениях силы тока в диапазоне от 10 до 200 пА; (3) вызывает сдвиг вольт-амперных характеристик (I/V) обоих типов клеток вправо, уменьшая потенциал реверсии Erev и увеличивая наклон характеристик I/V (величины входящих токов) нейронов полей СА1 и DG в 2–3 и 4–5 раз соответственно (при потенциалах от –100 до –70 мВ); (4) оказывает противоположное действие на выходящие токи, вызывая достоверное увеличение тока в пирамидных клетках и уменьшение в гранулярных клетках (при потенциалах выше 0 мВ). Входящие и выходящие токи нейронов DG в 4–4.5 раза выше, чем нейронов СА1. Обсуждается возможное участие калий-активируемых и других калий-проводящих каналов в различных реакциях возбудимости глутаматергических нейронов поля СА1 и DG при калиевой нагрузке. Высокая чувствительность пирамидных клеток поля СА1 к калиевой нагрузке в сравнении с гранулярными клетками DG может играть важную роль в гипервозбуждении нейронных сетей при эпилептогенезе.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

А. С. Галашин

Институт теоретической и экспериментальной биофизики РАН

Email: dynnik@rambler.ru
Россия, Пущино, 142290

М. В. Конаков

Институт теоретической и экспериментальной биофизики РАН

Email: dynnik@rambler.ru
Россия, Пущино, 142290

В. В. Дынник

Институт теоретической и экспериментальной биофизики РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: dynnik@rambler.ru
Россия, Пущино, 142290

Список литературы

  1. Shao J., Liu Y., Gao D., Tu J., Yang F. 2021. Neural Burst Firing and Its Roles in Mental and Neurological Disorders. Front. Cell. Neurosci., 15, 741292. doi: 10.3389/fncel.2021.741292
  2. Targa Dias Anastacio H., Matosin N., Ooi L. 2022. Neuronal hyperexcitability in Alzheimer’s disease: what are the drivers behind this aberrant phenotype? Transl. Psychiatry, 12, 257. doi: 10.1038/s41398-022-02024-7
  3. Telias M., Segal M. 2022. Editorial: Pathological hyperactivity and hyperexcitability in the central nervous system. Front. Mol. Neurosci., 15, 955542. doi: 10.3389/fnmol.2022.955542
  4. Raimondo J.V., Burman R.J., Katz A.A., Akerman C.J. 2015. Ion dynamics during seizures. Front. Cell. Neurosci. 9, 419. doi: 10.3389/fncel.2015.00419
  5. Antonio L.L., Anderson M.L., Angamo E.A., Gabriel S., Klaft Z.-J., Liotta A., Salar S., Sandow N., Heinemann U. 2016. In vitro seizure like events and changes in ionic concentration. J. Neurosci. Methods. 260, 33–44. doi: 10.1016/j.jneumeth.2015.08.014
  6. Rasmussen R., O’Donnell J., Ding F., Nedergaard M. 2020. Interstitial ions: A key regulator of state-dependent neural activity? Prog. Neurobiol. 193, 101802. doi: 10.1016/j.pneurobio.2020.101802
  7. de Curtis M., Uva L., Gnatkovsky V., Librizzi L. 2018. Potassium dynamics and seizures: Why is potassium ictogenic? Epilepsy Res. 143, 50–59. doi: 10.1016/j.eplepsyres.2018.04.005
  8. Fertziger A.P., Ranck J.B. 1970. Potassium accumulation in interstitial space during epileptiform seizures. Exp. Neurol. 26, 571–585. doi: 10.1016/0014-4886(70)90150-0
  9. Zuckermann E.C., Glaser G.H. 1968. Hippocampal epileptic activity induced by localized ventricular perfusion with high-potassium cerebrospinal fluid. Exp. Neurol. 20, 87–110. doi: 10.1016/0014-4886(68)90126-x
  10. Traynelis S.F., Dingledine R. 1988. Potassium-induced spontaneous electrographic seizures in the rat hippocampal slice. J. Neurophysiol. 59, 259–276. doi: 10.1152/jn.1988.59.1.259
  11. Somjen G.G., Müller M. 2000. Potassium-induced enhancement of persistent inward current in hippocampal neurons in isolation and in tissue slices. Brain Res. 885, 102–110. doi: 10.1016/s0006-8993(00)02948-6
  12. Wang L., Dufour S., Valiante T.A., Carlen P.L. 2016. Extracellular Potassium and Seizures: Excitation, Inhibition and the Role of Ih. Int. J. Neural. Syst. 26, 1650044. doi: 10.1142/S0129065716500441
  13. Liotta A., Caliskan G., ul Haq R., Hollnagel J.O., Rösler A., Heinemann U., Behrens C.J. 2011. Partial disinhibition is required for transition of stimulus-induced sharp wave-ripple complexes into recurrent epileptiform discharges in rat hippocampal slices. J. Neurophysiol. 105, 172–187. doi: 10.1152/jn.00186.2010
  14. Hablitz J.J., Johnston D. 1981. Endogenous nature of spontaneous bursting in hippocampal pyramidal neurons. Cell. Mol. Neurobiol. 1, 325–334. doi: 10.1007/BF00716267
  15. Pan E., Stringer J.L. 1997. Role of potassium and calcium in the generation of cellular bursts in the dentate gyrus. J. Neurophysiol. 77, 2293–2299. doi: 10.1152/jn.1997.77.5.2293
  16. Jensen M.S., Yaari Y. 1997. Role of intrinsic burst firing, potassium accumulation, and electrical coupling in the elevated potassium model of hippocampal epilepsy. J. Neurophysiol. 77, 1224–1233. doi: 10.1152/jn.1997.77.3.1224
  17. Lee-Liu D., Gonzalez-Billault C. 2021. Neuron-intrinsic origin of hyperexcitability during early pathogenesis of Alzheimer’s disease: An Editorial Highlight for ‘Hippocampal hyperactivity in a rat model of Alzheimer’s disease’ on https://doi.org/10.1111/jnc.15323. J. Neurochem., 158, 586–588. doi: 10.1111/jnc.15248
  18. Sanabria E.R., Su H., Yaari Y. 2001. Initiation of network bursts by Ca2+-dependent intrinsic bursting in the rat pilocarpine model of temporal lobe epilepsy. J. Physiol., 532, 205–216. doi: 10.1111/j.1469-7793.2001.0205g.x
  19. Hofer K.T., Kandrács Á., Tóth K., Hajnal B., Bokodi V., Tóth E.Z., Erőss L., Entz L., Bagó A.G., Fabó D., Ulbert I., Wittner L. 2022. Bursting of excitatory cells is linked to interictal epileptic discharge generation in humans. Sci. Rep., 12, 6280. doi: 10.1038/s41598-022-10319-4
  20. David Y., Cacheaux L.P., Ivens S., Lapilover E., Heinemann U., Kaufer D., Friedman A. 2009. Astrocytic dysfunction in epileptogenesis: Consequence of altered potassium and glutamate homeostasis? J. Neurosci. 29, 10588–10599. doi: 10.1523/JNEUROSCI.2323-09.2009
  21. de Curtis M., Librizzi L., Uva L. 2006. In Vitro Isolated Guinea Pig Brain. In: Models of Seizures and Epilepsy. Academic Press Inc., p. 103–109.
  22. Fröhlich F., Bazhenov M., Iragui-Madoz V., Sejnowski T.J. 2008. Potassium dynamics in the epileptic cortex: New insights on an old topic. Neuroscientist. 14, 422–433. doi: 10.1177/1073858408317955
  23. González O.C., Shiri Z., Krishnan G.P., Myers T.L., Williams S., Avoli M., Bazhenov M. 2018. Role of KCC2-dependent potassium efflux in 4-Aminopyridine-induced Epileptiform synchronization. Neurobiol. Dis. 109, 137–147. doi: 10.1016/j.nbd.2017.10.011
  24. Gentiletti D., de Curtis M., Gnatkovsky V., Suffczynski P. 2022. Focal seizures are organized by feedback between neural activity and ion concentration changes. Elife. 11, e68541. doi: 10.7554/eLife.68541
  25. Nenov M.N., Tempia F., Denner L., Dineley K.T., Laezza F. 2015. Impaired firing properties of dentate granule neurons in an Alzheimer's disease animal model are rescued by PPARγ agonism. J. Neurophysiol. 113 (6), 1712–26. doi: 10.1152/jn.00419.2014
  26. Tamagnini F., Scullion S., Brown J.T., Randall A.D. 2015. Intrinsic excitability changes induced by acute treatment of hippocampal CA1 pyramidal neurons with exogenous amyloid β peptide. Hippocampus. 25 (7), 786–97. doi: 10.1002/hipo.22403
  27. Harden S.W. pyABF: A pure-Python ABF file reader. URL: https://pypi.org/project/pyabf/ [date accessed: 05.05.2024]
  28. Bikson M., Hahn P.J., Fox J.E., Jefferys J. 2003. Depolarization block of neurons during maintenance of electrographic seizures. J. Neurophysiol. 90 (4), 2402–8. doi: 10.1152/jn.00467.2003
  29. Averin A.S., Konakov M.V., Pimenov O.Y., Galimova M.H., Berezhnov A.V., Nenov M.N., Dynnik V.V. 2022. Regulation of papillary muscle contractility by NAD and ammonia interplay: Contribution of ion channels and exchangers. Membranes (Basel). 12 (12), 1239. doi: 10.3390/membranes12121239
  30. Yamashita T., Horio Y., Yamada M., Takahashi N., Kondo C., Kurachi Y. 1996. Competition between Mg2+ and spermine for a cloned IRK2 channel expressed in a human cell line. J. Physiol. 493 (Pt 1), 143–156. doi: 10.1113/jphysiol.1996.sp021370
  31. Ishihara K., Ehara T. 1998. A repolarization-induced transient increase in the outward current of the inward rectifier K+ channel in guinea-pig cardiac myocytes. J. Physiol. 510 (Pt 3), 755–771. doi: 10.1111/j.1469-7793.1998.755bj.x
  32. Dhamoon A.S., Pandit S.V., Sarmast F., Parisian K.R., Guha P., Li Y., Bagwe S., Taffet S.M., Anumonwo J.M.B. 2004. Unique Kir2.x properties determine regional and species differences in the cardiac inward rectifier K+ current. Circ. Res. 94, 1332–1339. doi: 10.1161/01.RES.0000128408.66946.67
  33. McCormick D.A., Pape H.C. 1990. Properties of a hyperpolarization-activated cation current and its role in rhythmic oscillation in thalamic relay neurones. J. Physiol. 431, 291–318. doi: 10.1113/jphysiol.1990.sp018331
  34. Azene E.M., Xue T., Li R.A. 2003. Molecular basis of the effect of potassium on heterologously expressed pacemaker (HCN) channels. J. Physiol. 547, 349–356. doi: 10.1113/jphysiol.2003.039768
  35. Nuss H.B., Marbán E., Johns D.C. 1999. Overexpression of a human potassium channel suppresses cardiac hyperexcitability in rabbit ventricular myocytes. J. Clin. Invest. 103, 889–896. doi: 10.1172/JCI5073
  36. Arima-Yoshida F., Watabe A.M., Manabe T. 2011. The mechanisms of the strong inhibitory modulation of long-term potentiation in the rat dentate gyrus. Eur. J. Neurosci. 33 (9), 1637–1646. doi: 10.1111/j.1460-9568.2011.07657.x
  37. Bertrand S., Nouel D., Morin F., Nagy F., Lacaille J.-C. 2003. Gabapentin actions on Kir3 currents and N-type Ca2+ channels via GABAB receptors in hippocampal pyramidal cells. Synapse. 50 (2), 95–109. doi: 10.1002/syn.10247
  38. Yarishkin O., Lee D.Y., Kim E., Cho C.-H., Choi J.H., Lee C.J., Hwang E.M., Park J.-Y. 2014. TWIK-1 contributes to the intrinsic excitability of dentate granule cells in mouse hippocampus. Mol. Brain. 7, 80. doi: 10.1186/s13041-014-0080-z
  39. Bauer C.K., Schwarz J.R. 2018. Ether-à-Go-Go K+ channels: Effective modulators of neuronal excitability. J. Physiol. 596 (5), 769–783. doi: 10.1113/JP275477
  40. Mishra P., Narayanan R. 2021. Ion-channel degeneracy: Multiple ion channels heterogeneously regulate intrinsic physiology of rat hippocampal granule cells. Physiol. Rep. 9, e14963. doi: 10.14814/phy2.14963
  41. Bianchi D., Marasco A., Limongiello A., Marchetti C., Marie H., Tirozzi B., Migliore M. 2012. On the mechanisms underlying the depolarization block in the spiking dynamics of CA1 pyramidal neurons. J. Comput. Neurosci. 33 (2), 207–25. doi: 10.1007/s10827-012-0383-y
  42. Goaillard J.-M., Marder E. 2021. Ion channel degeneracy, variability, and covariation in neuron and circuit resilience. Annu. Rev. Neurosci. 44, 335–357. doi: 10.1146/annurev-neuro-092920-121538

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Электрофизиологические характеристики пирамидных нейронов поля CA1 при 3 мМ и 8.5 мМ KCl во внеклеточном растворе. а, б, в – Влияние повышенной концентрации ионов калия на потенциал покоя (а), сопротивление мембраны (б) и пороговый ток (в). г, д – Спонтанная (в отсутствие стимуляции) пачечная (г) и тоническая (д) активность при 8.5 мМ KCl. е – Вольт-амперные характеристики пирамидных нейронов поля CA1 при 3 мМ и 8.5 мМ KCl. Стимуляция от –100 до +20 мВ в течение 500 мс от исходного потенциала –70 мВ. ж – Ответ пирамидных клеток на стимуляцию током силой +200 пА в течение 500 мс относительно потенциала покоя при 3 мМ и 8.5 мМ KCl. з – Кривые зависимости количества потенциалов действия от силы стимуляции током (от 0 до +200 пА в течение 500 мс относительно потенциала покоя). * p < 0.05, нз – незначимо; а, б, в – парный t-критерий; е, з – двухфакторный анализ ANOVA с повторными измерениями (p < 0.0001) и апостериорный критерий Шидака (p < 0.05). Данные представлены как среднее ± SEM.

Скачать (220KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Электрофизиологические характеристики зернистых нейронов зубчатой извилины при 3 мМ и 8.5 мМ KCl во внеклеточном растворе. а, б, в – Влияние повышенной концентрации ионов калия на потенциал покоя (а), сопротивление мембраны (б) и пороговый ток (в). г – Ответ зернистых клеток на стимуляцию током силой +200 пА в течение 500 мс относительно потенциала покоя при 3 мМ и 8.5 мМ KCl. г – Кривые зависимости количества потенциалов действия от силы стимуляции током (от 0 до +200 пА в течение 500 мс относительно потенциала покоя). е – Отсутствие спонтанной (в отсутствие стимуляции) активности в клетках DG при 3 мМ и 8.5 мМ KCl. ж – Вольт-амперные характеристики зернистых нейронов зубчатой извилины при 3 мМ и 8.5 мМ KCl. Стимуляция от –100 до +20 мВ в течение 500 мс от исходного потенциала –70 мВ. * p < 0.05, нз – незначимо; а, б, в – парный t-критерий; д, ж – двухфакторный анализ ANOVA с повторными измерениями (p < 0.0001) и апостериорный критерий Шидака (p < 0.05). Данные представлены как среднее ± SEM.

Скачать (223KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2025