Разработка и валидация метода для прогнозирования инвазивности очагов поражения у пациентов с солитарными лёгочными узлами

Обложка


Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Доступ платный или только для подписчиков

Аннотация

Цель — разработать и валидировать метод построения предоперационной номограммы на основе компьютерных томограмм с учетом радиомических и клинико-радиологических сигнатур для дифференциальной диагностики преинвазивных и инвазивных легочных узлов.

Материалы и методы. Ретроспективное диагностическое исследование проводилось с 01.08.2018 по 01.05.2020 в трех медицинских учреждениях. Пациенты с солитарными легочными узлами, проходившие обследование в медицинском центре GDPH, были рандомизированно распределены в две группы ( в соотношении 7:3): группу разработки ( n =149) и группу внутренней валидации ( n =54). Пациенты, проходившие обследование в медицинских центрах SYSMH и ZSLC ( n =170), вошли в группу внешней валидации. Для выделения признаков поражения и преобразования их в радиомические модели использовали оператор наименьшего абсолютного сокращения и выбора (LASSO) и логистический регрессионный анализ.

Результаты. В исследование были включены 373 пациента трех отдельных медицинских учреждений. Из них 225 составляли женщины (60,3%; медиана [межквартильный размах] возраста — 57,0 [48,0–65,0] года). Показатели площади (AUC) под кривыми рабочих характеристик приемника (ROC) при оценке комбинированных радиомических сигнатур нодулярной и перинодулярной областей составили 0,93, 0,91 и 0,90 в трех группах соответственно. С помощью номограммы, объединяющей клинические и комбинированные радиомические сигнатуры, удалось точно предсказать интерстициальную инвазию у пациентов с солитарными легочными узлами в трех группах (AUC 0,94, 0,90, 0,92 соответственно), согласно результатам анализа кривой принятия решений (DCA) и значениям информационного критерия Акаике (AIC).

Заключение. Данное исследование показало, что номограмма, построенная на основе выделенных клинико-радиологических и комбинированных радиомических сигнатур, обладает высокой точностью прогнозирования инвазивности легочных узлов.

Настоящая статья представляет собой перевод статьи: Luyu H., Weihuan L., Daipeng X., et al. Development and validation of a preoperative CT-based radiomic nomogram to predict pathology invasiveness in patients with a solitary pulmonary nodule: a machine learning approach, multicenter, diagnostic study // Eur Radiol. 2022. Vol. 32, N. 3. P. 1983–1996. doi: 10.1007/s00330-021-08268-z

Эта статья лицензирована по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 ( https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/) .

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Luyu Huang

Медицинский колледж Университета Шаньтоу

Email: guibinqiao@126.com
ORCID iD: 0000-0002-5791-4781

MD

Китай, г. Гуанчжоу

Weihuan Lin

Медицинский колледж Университета Шаньтоу

Email: guibinqiao@126.com
ORCID iD: 0000-0002-2982-3284

MD

Китай, г. Гуанчжоу

Daipeng Xie

Медицинский колледж Университета Шаньтоу

Email: guibinqiao@126.com
ORCID iD: 0000-0003-1470-9945

MD

Китай, г. Гуанчжоу

Yunfang Yu

Университет Сунь Ятсена; Пекинский педагогический университет — Объединённый международный колледж Гонконгского баптистского университета

Email: guibinqiao@126.com
ORCID iD: 0000-0003-2579-6220

доцент

Китай, Гуанчжоу; г. Чжухай

Hanbo Cao

Больница Чжоушань

Email: guibinqiao@126.com
ORCID iD: 0000-0001-9268-497X

MD

Китай, г. Чжоушань, провинция Чжэцзян

Guoqing Liao

Медицинский колледж Университета Шаньтоу

Email: guibinqiao@126.com
ORCID iD: 0000-0003-2593-4902

MD

Китай, г. Гуанчжоу

Shaowei Wu

Медицинский колледж Университета Шаньтоу

Email: guibinqiao@126.com
ORCID iD: 0000-0002-8786-4375

Ph.D., профессор

Китай, г. Гуанчжоу

Lintong Yao

Медицинский колледж Университета Шаньтоу

Email: guibinqiao@126.com
ORCID iD: 0009-0008-0382-5047

MD

Китай, г. Гуанчжоу

Zhaoyu Wang

Больница Чжоушань

Email: guibinqiao@126.com

MD

Китай, г. Чжоушань, провинция Чжэцзян

Mei Wang

Народная больница провинции Гуандун и Гуандунская академия медицинских наук

Email: 281406196@gg.com
Китай, г. Гуанчжоу

Siyun Wang

Народная больница провинции Гуандун и Гуандунская академия медицинских наук

Email: guibinqiao@126.com
ORCID iD: 0000-0001-7052-4430

MD

Китай, г. Гуанчжоу

Guangyi Wang

Народная больница провинции Гуандун и Гуандунская академия медицинских наук

Email: wangguangyi@gdph.org.cn

MD

Китай, г. Гуанчжоу

Dongkun Zhang

Медицинский колледж Университета Шаньтоу

Email: guibinqiao@126.com

MD

Китай, г. Гуанчжоу

Su Yao

Больница Королевы Елизаветы

Email: guibinqiao@126.com

MD

Китай, г. Гонконг

Zifan He

Университет Сунь Ятсена

Email: guibinqiao@126.com

MD

Китай, Гуанчжоу

William Chi-Shing Cho

Больница Королевы Елизаветы

Email: williamcscho@gmail.com

MD, Ph.D.

Китай, г. Гонконг

Duo Chen

Столичный медицинский университет

Email: guibinqiao@126.com

MD

Китай, г. Пекин

Zhengjie Zhang

Медицинский колледж Университета Шаньтоу

Email: guibinqiao@126.com

MD

Китай, г. Гуанчжоу

Wanshan Li

Университет Ятсена

Email: guibinqiao@126.com
ORCID iD: 0009-0007-2940-8033

MD

Китай, г. Гуанчжоу

Guibin Qiao

Медицинский колледж Университета Шаньтоу

Автор, ответственный за переписку.
Email: guibinqiao@126.com
ORCID iD: 0000-0001-9200-9317

MD

Китай, г. Гуанчжоу

Lawrence Wing-Chi Chan

Гонконгский политехнический университет

Email: wing.chi.chan@polyu.edu.hk
ORCID iD: 0000-0002-2163-389X

MD

Китай, г. Гонконг

Haiyu Zhou

Медицинский колледж Университета Шаньтоу

Email: zhouhaiyu@gdph.org.cn
ORCID iD: 0000-0002-3328-6792

Ph.D. (Онкология)

Китай, г. Гуанчжоу

Список литературы

  1. The National Lung Screening Trial Research Team. Reduced lung-cancer mortality with low-dose computed tomographic screening // N Engl J Med. 2011. Vol. 365, N. 5. P. 395–409. doi: 10.1056/NEJMoa1102873
  2. MacMahon H., Naidich D.P., Goo J.M., et al. Guidelines for management of incidental pulmonary nodules detected on CT images: from the Fleischner Society. 2017 // Radiology 2017. Vol. 284, N. 1. P. 228–243. doi: 10.1148/radiol.2017161659
  3. Callister M.E.J., Baldwin D.R., Akram A.R., et al. British Thoracic Society guidelines for the investigation and management of pulmonary nodules: accredited by NICE // Thorax. 2015. Vol. 70, Suppl. 2. P. ii1–ii54. doi: 10.1136/ thoraxjnl-2015-207168
  4. Mets O.M., de Jong P.A., Chung K., et al. Fleischner recommendations for the management of subsolid pulmonary nodules: high awareness but limited conformance – a survey study // Eur Radiol. 2016. Vol. 26, N. 11. P. 3840–3849. doi: 10.1007/s00330-016-4249-y
  5. Travis W.D., Brambilla E., Noguchi M, et al. International Association for the Study of Lung Cancer/American Thoracic Society/European Respiratory Society: International Multidisciplinary Classification of Lung Adenocarcinoma: executive summary // Proc Am Thorac Soc. 2011. Vol. 8, N. 5. P. 381–385. doi: 10.1513/pats.201107-042ST
  6. Borczuk A.C., Qian F., Kazeros A., et al. Invasive size is an independent predictor of survival in pulmonary adenocarcinoma // Am J Surg Pathol. 2009. Vol. 33, N. 3. P. 462–469. doi: 10.1097/PAS.0b013e3181 90157c
  7. Zhang J., Wu J., Tan Q., et al. Why do pathological stage IA lung adenocarcinomas vary from prognosis?: a clinicopathologic study of 176 patients with pathological stage IA lung adenocarcinoma based on the IASLC/ATS/ERS classification // J Thorac Oncol. 2013. Vol. 8, N. 9. P. 1196–1202. doi: 10.1097/JTO.0b013 e3182 9f09a7
  8. Ost D., Fein A. Evaluation and management of the solitary pulmonary nodule // Am J Respir Crit Care Med. 2000. Vol. 162, N. 3 (Pt. 1). P. 782–787. doi: 10.1164/ajrccm.162.3 . 9812152
  9. Causey J.L., Zhang J., Ma S., et al. Highly accurate model for prediction of lung nodule malignancy with CT scans // Sci Rep. 2018. Vol. 8, N. 1. P. 9286. doi: 10.1038/s41598-018-27569-w
  10. Chae D., Park C.M., Park S.J., et al. Computerized texture analysis of persistent part-solid groundglass nodules: differentiation of preinvasive lesions from invasive pulmonary adenocarcinomas // Radiology. 2014. Vol. 273, N. 1. P. 285–293. doi: 10.1148/radiol.14132187
  11. Bi W.L., Hosny A., Schabath M.B., et al. Artificial intelligence in cancer imaging: clinical challenges and applications // CA Cancer J Clin. 2019. Vol. 69, N. 2. P. 127–157. doi: 10.3322/caac.21552
  12. Feng B., Chen X., Chen Y., et al. Solitary solid pulmonary nodules: a CT-based deep learning nomogram helps differentiate tuberculosis granulomas from lung adenocarcinomas // Eur Radiol. 2020. Vol. 30, N. 12. P. 6497–6507. doi: 10.1007/s00330-020-07024-z
  13. Chen S., Qin J., Ji X., et al. Automatic scoring of multiple semantic attributes with multi-task feature leverage: a study on pulmonary nodules in CT images // IEEE Trans Med Imaging. 2017. Vol. 36, N. 3. P. 802–814. doi: 10.1109/TMI.2016.2629462
  14. Lambin P., Rios-Velazquez E., Leijenaar R., et al. Radiomics: extracting more information from medical images using advanced feature analysis // Eur J Cancer. 2012. Vol. 48, N. 4. P. 441–446. doi: 10.1016/j.ejca.2011.11.036
  15. Gillies R.J., Kinahan P.E., Hricak H. Radiomics: images are more than pictures, they are data // Radiology. 2016. Vol. 278, N. 2. P. 563–577. doi: 10.1148/radiol.2015151169
  16. Yang L., Yang J., Zhou X., et al. Development of a radiomics nomogram based on the 2D and 3D CT features to predict the survival of non-small cell lung cancer patients // Eur Radiol. 2019. Vol. 29, N. 5. P. 2196–2206. doi: 10.1007/s00330-018-5770-y
  17. Song S.H., Ahn J.H., Lee H.Y., et al. Prognostic impact of nomogram based on whole tumour size, tumour disappearance ratio on CT and SUVmax on PET in lung adenocarcinoma // Eur Radiol. 2016. Vol. 26, N. 6. P. 1538–1546. doi: 10.1007/s00330-015-4029-0
  18. Beig N., Khorrami M., Alilou M., et al. Perinodular and intranodular radiomic features on lung CT images distinguish adenocarcinomas from granulomas // Radiology. 2019. Vol. 290, N. 3. P. 783–792. doi: 10.1148/radiol.2018180910
  19. Banat G.A., Tretyn A., Pullamsetti S.S., et al. Immune and inflammatory cell composition of human lung cancer stroma // PLoS One. 2015. Vol. 10, N. 9. P. e0139073. doi: 10.1371/journal.pone.01390 73
  20. Nishino M. Perinodular radiomic features to assess nodule microenvironment: does it help to distinguish malignant versus benign lung nodules? // Radiology. 2019. Vol. 290, N. 3. P. 793–795. doi: 10.1148/radiol.2018182619
  21. Christiansen A., Detmar M. Lymphangiogenesis and cancer // Genes Cancer. 2011. Vol. 2, N. 12. P. 1146–1158. doi: 10 . 1177/19476 01911 423028
  22. van Griethuysen J.J.M., Fedorov A., Parmar C., et al. Computational radiomics system to decode the radiographic phenotype // Cancer Res. 2017. Vol. 77, N. 21. P. e104–e107. doi: 10.1158/0008-5472.CAN-17-0339
  23. Goldstraw P., Chansky K., Crowley J., et al. The IASLC Lung Cancer Staging Project: proposals for revision of the TNM stage groupings in the forthcoming (eighth) edition of the TNM classification for lung cancer // J Thorac Oncol. 2016. Vol. 11, N. 1. P. 39–51. doi: 10.1016/j.jtho.2015.09.009
  24. Akaike H. Information theory and an extension of the maximum likelihood principle. In: Parzen E, Tanabe K, Kitagawa G, editors. Selected papers of Hirotugu Akaike. Springer Series in Statistics (Perspectives in Statistics); Springer, New York, NY; 1998. doi: 10.1007/978-1-4612-1694-0_15
  25. Vickers A.J., Elkin E.B. Decision curve analysis: a novel method for evaluating prediction models // Med Decis Making. 2006. Vol. 26, N. 6. P. 565–574. doi: 10.1177/0272989X06295361
  26. Luo T., Xu K., Zhang Z., et al. Radiomic features from computed tomography to differentiate invasive pulmonary adenocarcinomas from non-invasive pulmonary adenocarcinomas appearing as part-solid ground-glass nodules // Chin J Cancer Res. 2019. Vol. 31, N. 2. P. 329–338. doi: 10.21147/j.issn.1000-9604.2019.02.07
  27. Lee S.M., Park C.M., Goo J.M., et al. Invasive pulmonary adenocarcinomas versus preinvasive lesions appearing as ground-glass nodules: differentiation by using CT features // Radiology. 2013. Vol. 268, N. 1. P. 265–273. doi: 10.1148/radiol.13120949
  28. Li W., Wang X., Zhang Y., et al. Radiomic analysis of pulmonary ground-glass opacity nodules for distinction of preinvasive lesions, invasive pulmonary adenocarcinoma and minimally invasive adenocarcinoma based on quantitative texture analysis of CT // Chin J Cancer Res. 2018. Vol. 30, N. 4. P. 415–424. doi: 10.21147/j.issn.1000-9604.2018.04.04
  29. Tunali I., Hall L.O., Napel S., et al. Stability and reproducibility of computed tomography radiomic features extracted from peritumoral regions of lung cancer lesions // Med Phys. 2019. Vol. 46, N. 11. P. 5075–5085. doi: 10.1002/mp.13808
  30. She Y., Zhang L., Zhu H., et al. The predictive value of CTbased radiomics in differentiating indolent from invasive lung adenocarcinoma in patients with pulmonary nodules // Eur Radiol. 2018. Vol. 28, N. 12. P. 5121–5128. doi: 10.1007/s00330-018-5509-9
  31. Wu L., Gao C., Xiang P., et al. CT-imaging based analysis of invasive lung adenocarcinoma presenting as ground glass nodules using peri- and intra-nodular radiomic features // Front Oncol. 2020. Vol. 10. P. 838. doi: 10.3389/fonc.2020.00838
  32. Naito M., Aokage K., Saruwatari K., et al. Microenvironmental changes in the progression from adenocarcinoma in situ to minimally invasive adenocarcinoma and invasive lepidic predominant adenocarcinoma of the lung // Lung Cancer. 2016. Vol. 100. P. 53–62. doi: 10.1016/j.lungcan.2016.07.024
  33. Patarroyo M., Tryggvason K., Virtanen I. Laminin isoforms in tumor invasion, angiogenesis and metastasis // Semin Cancer Biol. 2002. Vol. 12, N. 3. P. 197–207. doi: 10.1016/S1044-579X(02)00023-8
  34. Moriya Y., Niki T., Yamada T., et al. Increased expression of laminin-5 and its prognostic significance in lung adenocarcinomas of small size: an immunohistochemical analysis of 102 cases // Cancer. 2001. Vol. 91, N. 6. P. 1129–1141. doi: 10. 1002/1097-0142(20010315)91:6<1129::aid-cncr1109>3.0.co;2-c
  35. Zhang C., Zhang J., Xu F.P., et al. Genomic landscape and immune microenvironment features of preinvasive and early invasive lung adenocarcinoma // J Thorac Oncol. 2019. Vol. 14, N. 11. P. 1912–1923. doi: 10.1016/j.jtho.2019.07.031
  36. Yim J., Zhu L.C., Chiriboga L., et al. Histologic features are important prognostic indicators in early stages lung adenocarcinomas // Mod Pathol. 2007. Vol. 20, N. 2. P. 233–241. doi: 10.1038/modpathol.3800734
  37. Nakanishi H., Matsumoto S., Iwakawa R., et al. Whole genome comparison of allelic imbalance between noninvasive and invasive small-sized lung adenocarcinomas // Cancer Res. 2009. Vol. 69, N. 4. P. 1615–1623. doi: 10.1158/0008-5472.CAN-08-3218
  38. Braman N.M., Etesami M., Prasanna P., et al. Intratumoral and peritumoral radiomics for the pretreatment prediction of pathological complete response to neoadjuvant chemotherapy based on breast DCE-MRI // Breast Cancer Res. 2017. Vol. 19, N. 1. P. 1–14. doi: 10.1186/s13058-017-0846-1
  39. Braman N., Prasanna P., Whitney J., et al. Association of peritumoral radiomics with tumor biology and pathologic response to preoperative targeted therapy for HER2 (ERBB2) – positive breast cancer // JAMA Netw Open. 2019. Vol. 2, N. 4. P. e192561. doi: 10.1001/jamanetworkopen.2019.2561
  40. Wang X., Zhao X., Li Q., et al. Can peritumoral radiomics increase the efficiency of the prediction for lymph node metastasis in clinical stage T1 lung adenocarcinoma on CT? // Eur Radiol. 2019. Vol. 29, N. 11. P. 6049–6058. doi: 10.1007/s00330-019-06084-0
  41. Levman J.E.D., Martel A.L. A margin sharpness measurement for the diagnosis of breast cancer from magnetic resonance imaging examinations // Acad Radiol. 2011. Vol. 18, N. 12. P. 1577–1581. doi: 10.1016/j.acra.2011.08.004
  42. Uthoff J., Stephens M.J., Newell J.D., et al. Machine learning approach for distinguishing malignant and benign lung nodules utilizing standardized perinodular parenchymal features from CT // Med Phys. 2019. Vol. 46, N. 7. P. 3207–3216. doi: 10.1002/mp.13592
  43. Wu G., Woodruff H.C., Shen J., et al. Diagnosis of invasive lung adenocarcinoma based on chest CT radiomic features of part-solid pulmonary nodules: a multicenter study // Radiology. 2020. Vol. 297, N. 2. P. 451–458. doi: 10.1148/radiol.2020192431
  44. Ferreira J.R., Oliveira M.C., de Azevedo-Marques P.M. Characterization of pulmonary nodules based on features of margin sharpness and texture // J Digit Imaging. 2018. Vol. 31, N. 4. P. 451–463. doi: 10.1007/s10278-017-0029-8

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Дополнительный материал (Приложение)
Скачать (1MB)
Метаданные
3. Рис. 1. Процесс набора пациентов в трех медицинских учреждениях. Примечание. GDPH — Народная больница провинции Гуандун; SYSMH — Мемориальная больница при Университете Сунь Ятсена; ZSLC — Институт рака легкого в г.о. Чжоушань; КТ — компьютерная томография; ПИП — преинвазивные поражения; ИП — инвазивные поражения.

Скачать (423KB)
Метаданные
4. Рис. 2 Схема проведения радиомического анализа в ходе исследования. а — КТ-снимок с контрастным усилением (поперечный срез), полученный у пациента мужского пола, 58 лет, с солитарной опухолью размером 1,5 см в правой верхней доле легкого (пунктирная рамка). По результатам биопсии диагностирована аденокарцинома легкого; b — построение двух исследуемых областей (ROI) с объемными областями (VOI), на основе которых выделены радиомические признаки; c — отбор радиомических признаков с помощью алгоритма LASSO и создание радиомической сигнатуры; d — дискриминация и калибровка номограммы, построенной на основе клинико-радиологических и комбинированных радиомических сигнатур. RS-C — комбинированная радиомическая сигнатура нодулярной и перинодулярной областей; C-R — клинико-радиологическая сигнатура.

Скачать (422KB)
Метаданные
5. Рис. 3. Номограмма, построенная на основе радиомической и клинико-радиологической сигнатур. Номограмма на основе комбинированной радиомической и клинико-радиологической сигнатур для прогнозирования инвазивности опухоли. RS-C — комбинированная радиомическая сигнатура нодулярной и перинодулярной областей, C-R — клинико-радиологическая сигнатура.

Скачать (107KB)
Метаданные
6. Рис. 4. ROC-кривые номограммы и радиомических моделей в группах разработки и валидации. a — ROC-кривые номограммы в группах разработки и валидации; b — ROC-кривые пяти моделей в группе разработки; c — ROC-кривые пяти моделей в группе внутренней валидации; d — ROC-кривые пяти моделей в группе внешней валидации. ROC — операционные характеристики приемника; AUC —площадь под ROC-кривой; RS1 — радиомическая сигнатура нодулярной области; RS2 — радиомическая сигнатура перинодулярной области; RS-C — комбинированные радиомические сигнатуры нодулярной и перинодулярной областей; C-R — клинико-радиологическая сигнатура.

Скачать (452KB)
Метаданные
7. Рис. 5. Анализ кривых принятия решений при оценке номограммы и сигнатур в исследуемых группах: а — группа разработки, b — группа внутренней валидации, с — группа внешней валидации. DCA — анализ кривых принятия решений; RS-C — комбинированная радиомическая сигнатура нодулярной и перинодулярной областей; C-R — клинико-радиологическая сигнатура.

Скачать (347KB)
Метаданные

© Huang L., Lin W., Xie D., Yu Y., Cao H., Liao G., Wu S., Yao L., Wang Z., Wang M., Wang S., Wang G., Zhang D., Yao S., He Z., Cho W.C., Chen D., Zhang Z., Li W., Qiao G., Chan L.W., Zhou H., 2024

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.
СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ:  ПИ № ФС 77 - 86785 от 05.02.2024 (ранее — ПИ № ФС 77 - 59057 от 22.08.2014).